Singleplayer – Die Handlung
Ein kurzer Rückblick:
Quake 2 endet mit dem Angriff der Erdverteidigungskräfte auf den Heimatplaneten der Strogg. Nach der Landung wird der Strogg-Anführer Makron von einem einzigen Marine ausgeschaltet, da man hofft, die Strogg-Hierarchie somit nachhaltig zu schädigen. Dieser schafft es auch, die „Big Gun“, die große Verteidigunseinrichtung der Strogg, die einen großen Teil der Erdenflotte vernichtet hat, zu zerstören.
 Strogg beim Kampf
Trotz dieses Erfolges ist der Krieg noch nicht vorbei. Die Strogg sind noch lange nicht geschlagen, dies ist der Moment, wo Quake 2 endet und Quake 4 beginnt.
Das Ziel dieses neuen Krieges ist es, die Strogg auf immer zu vernichen, da ihre Verteidigungseinrichtungen noch immer zerstört sind. Dieses Mal stehst du jedoch nicht alleine da, die Erde bietet all ihr Wissen und ihre Technik auf.
Du bist Matthew Kane, ein Mitglied einer Spezialeinheit, dem „Rhino-Squad“. Schwer verletzt versuchst du, wieder zu deiner Einheit zu kommen, nachdem du von ihr getrennt wurdest.
Nachdem allgemein erwartet wurde, dass der Krieg gegen die Strogg nahezu vorbei sei, erkennt man langsam, dass dem mitnichten so ist: Die Strogg haben sich wieder neu formiert, unter einem noch stärkeren Makron.
 Marines im Einsatz
Die Kämpfe werden immer brutaler, trotz High-Tech-Ausrüstung kommt es zu keinen nennenswerten Fortschritten in diesem Krieg.
Die Invasion auf den Strogg-Heimatplaneten wurde mit allen Mitteln gestartet, mit Fahrzeugen und der Elite der Marines. Der gesamte Krieg und die Invasion werden endgültig zu einem „Nightmare“, als du erkennst, dass du ein Strogg werden musst, um die Strogg zu besiegen.
Du musst die Vorzüge beider Rassen vereinen, um erfolgreich zu sein.
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